古城始建于元明时期。成吉思汗征服中亚后，把它划给二儿子察合台管理。1292年，它成为察合台的儿子、阿鲁忽王的领地，称“叶尔钦”城。　　17世纪70年代，厄鲁特蒙古准噶尔部在伊犁河谷不断发展、日趋强盛之后，把家迁到伊犁，海努克古城成了准噶尔汗国的都城。18世纪初，他们又从西藏掠取大量金银、佛像，然后在伊犁河南岸建海努克庙、北岸建固勒扎庙予以安放供奉，成为当时蒙古人崇拜的地方。今天，古城外城已经毁坏，内城长方形的城垣还保留。古城内的海努克庙，即银顶寺，与伊宁市的金顶寺隔河相望，与金顶寺同时建造，因此规模更胜于后者。海努克蒙古语的意思是“牦牛”，据说寺庙屋顶是牦牛角装饰而得名。银顶寺与金顶寺同时毁于战火，现在的遗址只能看到残砖废瓦。