圣灵教堂位于拉科雅广场北侧，据推测可能始建于13世纪上半期到14世纪，在1684年和2002年时，教堂曾遭遇大火，但之后得到修复。这座教堂是塔林从14世纪以来唯一一座还保留着原型的宗教建筑。圣灵教堂外观简单朴素，有巴洛克式的尖顶。爱沙尼亚的第一次圣经传教就是在这里宣讲的。